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通過 DNGR-1 表達(dá)歷史進(jìn)行遺傳追蹤將樹突狀細(xì)胞定義為造血譜系

作者鏈接打開覆蓋面板芭芭拉·U·施拉姆1詹內(nèi)克·范·布里斯韋克1圣地亞哥澤萊奈1保羅·惠特尼1安德魯·菲爾比2蘇菲·E·阿克頓13尼爾·C ·羅杰斯1娜塔莉亞·蒙考特4海梅·J·卡瓦哈爾45卡埃塔諾·雷斯·索薩1

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被引用

Carmen Gerlach、Aude Thiriot、Ulrich H. von Andrian

起源和譜系：樹突狀細(xì)胞的譜系追蹤

單元格，第 154 卷，第 4 期，2013 年 8 月 15 日，第 720-722 頁

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強(qiáng)調(diào)

•DNGR-1 標(biāo)記 DC 前體

•追蹤 DNGR-1 表達(dá)歷史定義了常規(guī) DC

•分析揭示了非淋巴組織中以前未被重視的 DC 群體

•DC的個(gè)體發(fā)育定義有助于闡明單核吞噬細(xì)胞功能

概括

基于細(xì)胞形態(tài)、表型或選擇的功能特性，單核吞噬細(xì)胞被分類為巨噬細(xì)胞或樹突狀細(xì)胞 (DC)。然而，這些屬性不是絕對(duì)的并且經(jīng)常重疊，導(dǎo)致細(xì)胞類型識(shí)別困難。為了規(guī)避這個(gè)問題，我們描述了一個(gè)小鼠模型，以根據(jù)它們從承諾前體的個(gè)體遺傳后代來定義 DC。我們表明，小鼠常規(guī) DC 的前體，而不是其他白細(xì)胞，以 DNGR-1 的表達(dá)為標(biāo)志。DNGR-1 表達(dá)歷史的遺傳追蹤特別標(biāo)記了傳統(tǒng)上歸屬于DC 譜系的細(xì)胞，并且這種限制在炎癥后保持不變。值得注意的是，在某些組織中，以前被認(rèn)為是單核細(xì)胞/巨噬細(xì)胞的細(xì)胞實(shí)際上是 DC 前體的后代。這些研究為 DCs 的命運(yùn)圖譜提供了體內(nèi)模型，將它們與其他白細(xì)胞譜系區(qū)分開來，從而有助于揭示單核吞噬細(xì)胞系統(tǒng)的功能復(fù)雜性。

圖形概要

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介紹

樹突狀細(xì)胞 (DC) 在免疫調(diào)節(jié)中起關(guān)鍵作用。從以前看，DC 已被鑒定為具有樹突形態(tài)的非淋巴細(xì)胞運(yùn)動(dòng)細(xì)胞，表達(dá)高水平的主要組織相容性復(fù)合物II 類分子 (MHCII) 和整合素CD11c ( Geissmann 等人，2010，Hashimoto 等人，2011，Heath 和 Carbone， 2009 年，斯坦曼和伊多亞加，2010 年）。此外，功能標(biāo)準(zhǔn)，包括遷移能力和刺激T 淋巴細(xì)胞的能力，通常用于區(qū)分 DC 與其他單核吞噬細(xì)胞例如巨噬細(xì)胞 (M?s) 和單核細(xì)胞( Hashimoto et al., 2011,Milling et al., 2010,Steinman and Idoyaga, 2010)。然而，功能屬性不是離散的細(xì)胞特性，表型標(biāo)記通常在相關(guān)細(xì)胞類型之間共享，特別是在感染后或炎癥期間，當(dāng)它們上調(diào)和下調(diào)時(shí)。無法準(zhǔn)確區(qū)分 DCs 和 M?s 導(dǎo)致了混亂和爭(zhēng)論，并且難以評(píng)估單個(gè)單核吞噬細(xì)胞亞型是否在免疫系統(tǒng)中具有的功能（Hashimoto 等人，2011 年，Hume，2008 年）。

基因表達(dá)分析和個(gè)體發(fā)生關(guān)系已被用于細(xì)化 DCs 和 M?s 的定義。例如，通過比較基因表達(dá)特征和/或證明給定種群的發(fā)展取決于特定的轉(zhuǎn)錄因子、細(xì)胞因子、或生長(zhǎng)因子（Gautier 等人，2012 年， Geissmann 等人，2010 年， Greter 等人，2012 年， Haniffa 等人，2012 年， Hashimoto 等人，2011 年， Heath 和 Carbone，2009 年， Hildner 等人， 2008 年，梅雷迪思等人，2012a年，Miller et al., 2012 , Persson et al., 2013 , Satpathy et al., 2012 , Satpathy et al., 2011 , Schlitzer et al., 2013 , Schulz et al., 2012 , Tussiwand et al., 2012 )。盡管如此，仍然需要統(tǒng)一 DC 家族并將其確立為獨(dú)立的白細(xì)胞譜系的總體個(gè)體遺傳學(xué)定義（Hashimoto 等人，2011 年）。

缺乏譜系限制標(biāo)記 (lin) 并表達(dá) CD115（M-CSF 受體）、 CD135  CX 3 CR1 和低水平CD117（c-kit ）的小鼠骨髓 (BM) 細(xì)胞, 干細(xì)胞因子受體) 在體外培養(yǎng)或轉(zhuǎn)移到小鼠體內(nèi)后僅產(chǎn)生 DC, 被稱為常見 DC 前體 (CDP) ( Auffray et al., 2009 , Liu et al., 2009 , Naik et al., 2007 , Onai 等人，2007 年）。CDP 不會(huì)離開 BM，但會(huì)產(chǎn)生前 DC，它們通過血液遷移到淋巴和非淋巴器官，在那里它們最終分化為常規(guī) DC (cDC)，包括兩個(gè)主要的 CD11b +和 CD11b– cDC 子集（Ginhoux 等人，2009 年，Liu 等人，2009 年，Naik 等人，2006 年，Naik 等人，2007 年，Onai 等人，2007 年）。相比之下，漿細(xì)胞樣 DCs (pDCs) 被認(rèn)為是獨(dú)立于前 DCs 衍生自 CDPs ( Liu et al., 2009 , Naik et al., 2007 , Onai et al., 2007 )，盡管它們的 CDP 起源最近受到質(zhì)疑（Onai 等人，2013 年）。

由于個(gè)體發(fā)育是不可變的，CDP 和前 DC 后代的跟蹤應(yīng)允許定義DC 譜系，而不管標(biāo)記或功能標(biāo)準(zhǔn)如何。這將有助于解決單核吞噬細(xì)胞家族內(nèi)的命名問題，并為研究穩(wěn)態(tài)和炎癥或感染后的 DC 動(dòng)力學(xué)提供系統(tǒng)。在這里，我們報(bào)告可以通過 C 型凝集素受體 DNGR-1 的表達(dá)在小鼠中定義 cDC 的前體，并描述了表達(dá) DNGR-1 的細(xì)胞及其后代的遺傳標(biāo)記模型，該模型允許對(duì) DC 進(jìn)行個(gè)體遺傳學(xué)定義小鼠的血統(tǒng)。

結(jié)果

DNGR-1 標(biāo)記 CDP 和 Pre-DC

DNGR-1（也稱為 CLEC9A）在小鼠中由 CD8α +和 CD103 + CD11b - cDCs 高水平表達(dá)，而 pDCs 在較低水平表達(dá)（Caminschi 等人，2008 年，Poulin 等人，2012 年，Sancho 等人。 , 2008 年）。我們還注意到脾前 DCs 上存在低水平的受體，定義為lin - CD11c + CD43 + CD135 + CD172a低細(xì)胞 ( Naik et al., 2006 )，來自野生型，但不是對(duì)照 DNGR-1 -缺陷( Clec9a gfp/gfp ) 小鼠 ( Sancho et al., 2009 ; 圖 S1 A 可在線獲取）。來自 BM 的前 DCs 也表達(dá) DNGR-1（圖 S1 B）。在該器官中，在 lin - CD11c - CD115 +隔室中還發(fā)現(xiàn)了DNGR-1 +細(xì)胞，其中包括 M?/DC 前體（MDP；Fogg 等人，2006）和 CDP（圖1A）。然而，DNGR-1 表達(dá)與較低水平的CD117相關(guān)（圖1A），這是一種在轉(zhuǎn)移研究中與 CDP 活性相關(guān)的表型（Auffray 等人，2009 年，Naik 等人，2007 年，Onai 等人，2007 年）。事實(shí)上，我們發(fā)現(xiàn) CD117 上的單峰 DNGR-1 表達(dá)低，但不在 CD117 hi細(xì)胞或來自對(duì)照Clec9a gfp/gfp BM的 CD117 low細(xì)胞上（ Sancho 等人，2009）（圖1A 和S1C）。lin - CD11c - DNGR-1 +細(xì)胞另外表達(dá) CD135，但不表達(dá) CD127 (IL-7Rα)，這是淋巴前體的標(biāo)志物 ( Schlenner 等人，2010 )（數(shù)據(jù)未顯示），因此表型類似于 CDP。

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圖S1。DNGR-1 專門標(biāo)記 DC 前體和 DNGR-1 +前體細(xì)胞的排序策略和排序后分析，與圖 1相關(guān)

(A) 對(duì) WT 和Clec9a gfp/gfp小鼠的脾單細(xì)胞懸液進(jìn)行譜系 (lin) 標(biāo)記（Ter119、NK1.1、CD4、CD8、B220、CD11b、MHCII）、CD11c、CD43、CD172a 和 DNGR-1 染色并通過流式細(xì)胞儀進(jìn)行分析。脾前 DC 被鑒定為 lin - CD43 + CD135 + CD172a低細(xì)胞。直方圖疊加顯示來自 WT（紅線）和Clec9a gfp/gfp小鼠（黑線）的脾前 DCs 上的 DNGR-1 染色。

(B 和 C) 對(duì)來自 WT 和Clec9a gfp/gfp小鼠的BM 單細(xì)胞懸液進(jìn)行譜系標(biāo)記、CD11c、CD117、CD115 和 DNGR-1 染色，并通過流式細(xì)胞術(shù)進(jìn)行分析。(B) BM 中的前 DC 被鑒定為 lin - CD11c + CD135 +細(xì)胞并分析 DNGR-1 表達(dá)。與 BM 前 DCs 相比，脾臟上明顯較低的受體表達(dá)可能是由于在用于分離脾細(xì)胞的消化過程中 DNGR-1 的切割造成的偽影（JvB、BUS 和 CRS，未發(fā)表的數(shù)據(jù)）。(C)圖 1 A中確定的 MDP 和 CDP 中 DNGR-1 +細(xì)胞的百分比 ( Auffray et al., 2009 , Fogg et al., 2006, Onai et al., 2007 ) 顯示。每個(gè)符號(hào)代表一只鼠標(biāo)，水平條代表平均百分比。

(D) 分選策略：使用磁珠富集BM lin -細(xì)胞（Ter119、NK1.1、CD4、CD8、B220、MHCII、CD11b 和 CD11c），并對(duì) CD115、CD117 和 DNGR-1 進(jìn)行染色。Lin - CD115 + DNGR-1 +細(xì)胞被分選。DNGR-1 +門通過用同種型匹配的對(duì)照抗體染色來定義（右中圖）。數(shù)字表示每個(gè)門中細(xì)胞的百分比；箭頭表示門控策略。

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圖 1。DNGR-1 標(biāo)記具有 cDC 受限分化潛能的細(xì)胞

(A) Lin - (Ter119、NK1.1、CD4、CD8、B220、CD11b 和 MHCII)、CD11c -來自 WT 的 BM 細(xì)胞和Clec9a gfp/gfp小鼠通過流動(dòng)分析 CD117、CD115 和 DNGR-1細(xì)胞術(shù)。上圖： lin - CD11c - CD115 +細(xì)胞上的 DNGR-1 和 CD117 表達(dá)。底部： lin - CD11c - CD115 + MDP（CD117 hi CD135 +）和 CDP（CD117低CD135 +）上的 DNGR-1 表達(dá)。

（B 和 C）將來自 CD45.1 B6.SJL 小鼠的 Lin - CD115 + DNGR-1 +細(xì)胞（lin - DNGR-1 +）或總 BM 轉(zhuǎn)移到未照射的 CD45.2 受體中。在第 7 天，分析了 CD45.1 +供體來源的脾細(xì)胞的譜系標(biāo)記 (B) 的表達(dá)。(C) 分析 CD45.1 + CD11c + MHCII + cDC 的 CD205 和 CD11b 以識(shí)別 CD205 + CD11b - DC 和 CD11b + CD205 - DC。CD11c低MHCII - CD45.1 +分析細(xì)胞的譜系標(biāo)記。數(shù)據(jù)代表三個(gè)實(shí)驗(yàn)，每組有兩到三只小鼠。

(D 和 E) CD45.1 + lin - CD115 + DNGR-1 + (lin - DNGR-1 + , n = 5) 或總 BM (n = 6) 細(xì)胞被轉(zhuǎn)移到亞致死照射的 CD45.2 受體中。在第 7 天，分析脾 CD45.1 +細(xì)胞的 CD11c 和 MHCII (D) 或 CD11c 和 SiglecH (E) 表達(dá)。

參見圖 S1。

為了確定 DNGR-1 標(biāo)記具有 DC 限制潛力的祖細(xì)胞，我們從 CD45.1 B6.SJL 小鼠的 BM中分選了 lin - CD115 + DNGR-1 +細(xì)胞，無論 CD117 水平如何（圖 S1 D；稱為 lin - DNGR-1 +細(xì)胞）并將它們轉(zhuǎn)移到未照射的 CD45.2同類宿主中。對(duì)照（未分級(jí)）BM 產(chǎn)生多種淋巴和骨髓譜系，包括 B (B220 + MHCII + )、T (CD3 + ) 和 NK (NK1.1 + CD3 - ) 細(xì)胞、中性粒細(xì)胞/單核細(xì)胞 (Gr-1 + CD11b + ) 和 cDCs (CD11c +MHCII + ) (圖 1B和 1C)。相比之下，lin - DNGR-1 +細(xì)胞幾乎只產(chǎn)生 CD11c + MHCII + cDC，包括 CD11b -（也稱為 CD8α +，在此通過 CD205 表達(dá)確定）和 CD11b +亞群以預(yù)期的比率（圖 1 B 和 1C ; 數(shù)據(jù)未顯示）。

lin - DNGR-1 +細(xì)胞的后包括 CD11c低MHCII -細(xì)胞。這些細(xì)胞缺乏 pDC 標(biāo)記 Gr-1、B220 或 SiglecH，與 CD11c低MHCII -源自總 BM 的細(xì)胞相反（圖 1 C），但表達(dá)低水平的 F4/80 和 CD11b（圖 1 C），表明它們可能構(gòu)成前 DC（Naik 等人，2006 年）。與該概念一致，lin - DNGR-1 + BM 細(xì)胞僅產(chǎn)生 CD11c + MHCII + 轉(zhuǎn)移到亞致死照射宿主后的 cDC，其中增加的生態(tài)位有利于供體細(xì)胞的終末分化（圖1D）。相比之下，對(duì)照總 BM 產(chǎn)生了多種細(xì)胞類型，包括 pDC（圖1D 和 1E）。因此，在過繼轉(zhuǎn)移中，lin - DNGR-1 +細(xì)胞特異性地產(chǎn)生 cDC，但不產(chǎn)生 pDC 或其他淋巴或骨髓細(xì)胞，這表明 DNGR-1 標(biāo)志著 cDC 限制性前體。我們繼續(xù)將 DNGR-1 + CD11c -前體稱為“CDP"，盡管我們的數(shù)據(jù)表明該首字母縮寫詞更好地?cái)U(kuò)展為“常規(guī) DC 前體"（見討論）。

Clec9a -Cre 小鼠允許在 BM 中進(jìn)行 CDP 的遺傳標(biāo)記及其在淋巴組織中的后代

我們假設(shè)追蹤 DNGR-1 的表達(dá)歷史將使我們能夠確定 CDP 和前 DCs 對(duì)單核吞噬細(xì)胞系統(tǒng)的個(gè)體發(fā)育貢獻(xiàn)。我們通過同源重組產(chǎn)生了在Clec9a基因座控制下表達(dá)Cre 重組酶的小鼠（圖 S2 A 和 S2B），并將它們與 Rosa26-stop flox增強(qiáng)型黃色熒光蛋白（YFP）報(bào)告小鼠雜交（Srinivas 等人，2001）（以下簡(jiǎn)稱稱為Clec9a +/+ Rosa +/EYFP或Clec9a +/cre Rosa +/EYFP小鼠，表明兩個(gè)基因座的基因型）。在Clec9a +/cre Rosa +/EYFP小鼠中，預(yù)計(jì) Cre 介導(dǎo)的floxed終止密碼子切除會(huì)導(dǎo)致 YFP 的組成型表達(dá)，從而不可逆地標(biāo)記表達(dá) DNGR-1 的細(xì)胞及其后代。

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圖 S2。生成Clec9a -Cre 小鼠和門控策略以識(shí)別免疫細(xì)胞，與圖 2相關(guān)

(A) 顯示了內(nèi)源基因組Clec9a基因座、靶向構(gòu)建體和突變等位基因。用BamHI對(duì)基因組基因座進(jìn)行限制性酶切會(huì)產(chǎn)生 13kb 野生型片段，該片段可被 5' Southern Blot探針檢測(cè)到。在目標(biāo)等位基因中，5' 探針檢測(cè)到一個(gè) 9.3kb 片段。使用跨越 3' 同源臂并產(chǎn)生 2.2kb PCR 產(chǎn)物的 PCR 篩選ES 細(xì)胞克隆的靶向性。

(B) ES 細(xì)胞中靶向Clec9a等位基因的 Southern Blot 分析。5' 探針用于雜交來自對(duì)照和靶向 ES 細(xì)胞的 BamHI 消化的基因組 DNA 。

(C) 用于識(shí)別淋巴 (C) 和骨髓 (D) 細(xì)胞譜系的門控策略。(C) 對(duì)來自Clec9a +/cre Rosa +/EYFP的脾消化物的單細(xì)胞懸浮液進(jìn)行染色，以獲得所示的細(xì)胞表面標(biāo)志物。繪圖在活細(xì)胞（Dapi 陰性）上預(yù)先設(shè)門，具有白細(xì)胞散射分布和低自發(fā)熒光（以排除紅髓 M?）。顯示了 T 細(xì)胞 (CD3 + NK1.1 - )、NKT 細(xì)胞(CD3 + NK1.1 + )、NK 細(xì)胞 (NK1.1 + CD3 - ) 和 B 細(xì)胞 (CD19 + CD3 - )上的 YFP 表達(dá)。

(D) 分析了具有白細(xì)胞散布的活細(xì)胞的表面標(biāo)志物的表達(dá)。紅髓 M?s 被鑒定為 F4/80 hi自發(fā)熒光細(xì)胞。在剩余的細(xì)胞部分中， Ly-6G + CD11b +陽性細(xì)胞被鑒定為嗜中性粒細(xì)胞。在剩余部分中，CD11b + Gr-1 hi細(xì)胞被鑒定為 Ly-6C hi單核細(xì)胞，具有高 SSC 和低 FSC 譜的Gr-1低細(xì)胞被鑒定為嗜酸性粒細(xì)胞。(C, D) 用于識(shí)別 YFP 陽性細(xì)胞的門設(shè)置在Clec9a +/+ Rosa +/EYFP對(duì)照小鼠（未顯示）。

我們首先驗(yàn)證了Clec9a驅(qū)動(dòng)的 Cre 在 DC 前體中是活躍的。實(shí)際上，在 CDP 和前 DC 中檢測(cè)到 YFP，但在Clec9a +/cre Rosa +/EYFP小鼠的 MDP 中未檢測(cè)到，如表型所定義（圖2A -2C）。然而，只有一小部分 DC 前體被標(biāo)記，表明在群體水平上終止密碼子的重組是不完整的（見下文）。盡管如此，我們?cè)?span>Clec9a +/cre Rosa +/EYFP的脾臟中發(fā)現(xiàn)了 YFP +細(xì)胞 ，但沒有發(fā)現(xiàn) Clec9a +/+ Rosa +/EYFP小鼠（圖 2 D-2F）。大多數(shù) YFP +脾細(xì)胞 是 CD11c + MHCII + cDCs (86.9% ± 4%)，而一小部分 (1.7% ± 0.4%) 類似于 F4/80 hi自發(fā)熒光紅髓 M?s。其余的是 CD11c低MHCII低/-并且包括表達(dá) SiglecH、B220 和 Gr-1 的細(xì)胞，但不包括類似于 pDC 的 CD11b（圖2D 和 2E）。YFP 信號(hào)是細(xì)胞自主的，不是由旁觀者攝取 YFP +細(xì)胞或細(xì)胞碎片引起的，這是通過使用混合 BM 嵌合體確定的（圖 2 G）。圖像分析進(jìn)一步支持了這一點(diǎn)，顯示 YFP 的均勻細(xì)胞溶質(zhì)而不是內(nèi)體定位（圖2H）。YFP +的系統(tǒng)分析脾細(xì)胞顯示 B、T、NK 和 NKT 細(xì)胞、中性粒細(xì)胞或 Ly-6C hi單核細(xì)胞的貢獻(xiàn)最小（圖 2 F、S2 C 和 S2D）。沒有觀察到紅細(xì)胞或非造血細(xì)胞的 YFP 標(biāo)記（數(shù)據(jù)未顯示）。

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圖 2。Clec9a +/cre Rosa +/EYFP小鼠表現(xiàn)出 DC 限制性 YFP 表達(dá)

（A-C）來自Clec9a +/+ Rosa +/EYFP和Clec9a +/cre Rosa +/EYFP小鼠的 BM 流式細(xì)胞術(shù)。顯示了 lin - CD11c - CD115 +細(xì)胞 (A) 和前 DCs (lin - CD11c + CD135 +，平均百分比 ± SD，n = 6) (B) 上的 YFP 表達(dá)。YFP +門設(shè)置在來自Clec9a +/+ Rosa +/EYFP對(duì)照小鼠的細(xì)胞上（未顯示）。(C) MDP 中 YFP +細(xì)胞的百分比 (lin - CD11c - CD115 + CD135 +Clec9a +/cre Rosa +/EYFP小鼠的CD117 hi )、CDPs (lin ? CD11c ? CD115 + CD135 + CD117 low，參見圖 1 A) 和 pre-DCs (lin ? CD11c + CD135 + ) 。

(D-F) Clec9a +/cre Rosa +/EYFP和Clec9a +/+ Rosa +/EYFP小鼠脾臟的流式細(xì)胞術(shù)分析。(D) 鑒定并分析活 YFP +細(xì)胞是否存在 F4/80 hi自發(fā)熒光（自動(dòng)）紅髓 M? 和 CD11c + MHCII + cDC。(E) 進(jìn)一步分析 (D) 中鑒定的 YFP + CD11c低MHCII低/-細(xì)胞的 Gr-1、SiglecH 和 B220。(F) 總 YFP +細(xì)胞中種群的百分比。（C 和 F）水平條是至少兩次實(shí)驗(yàn)的平均值。

(G 和 H) 用 CD45.1 + B6.SJL 和 CD45.2 + Clec9a +/cre Rosa +/EYFP BM的 1:1 混合物靜脈注射致死性輻照小鼠。6-8 周后分析CD11b +和 CD8α + CD205 +脾 CD11c + MHCII + cDC 的供體 BM 貢獻(xiàn)和 YFP 表達(dá)。(H) Image Stream 中的代表性圖像，顯示 CD11c + CD11b +和 CD11c + CD11b中的 YFP 信號(hào)-來自Clec9a +/cre Rosa +/EYFP的脾 DC老鼠。明場(chǎng)圖像顯示樹突狀細(xì)胞形態(tài)（放大 60 倍）。

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